Une équipe du LCB, en collaboration avec le BIAM/LGBP, propose un nouveau scénario pour l’origine des photosymbioses. Leurs travaux suggèrent que l’oxygène produit par la photosynthèse, et non les sucres, pourrait constituer l’avantage initial de ces associations qui ont profondément transformé la biosphère.
Les photosymbioses, ces associations entre un organisme non photosynthétique et un partenaire capable de capter l’énergie lumineuse, sont à la base de la biosphère moderne. Algues, coraux et plantes incluant les cultures agricoles reposent sur cette capacité à produire du carbone organique à partir du dioxyde de carbone. Jusqu’ici, la fourniture de sucres photosynthétiques était considérée comme la clé de voûte de ces relations. Pourtant, les mécanismes évolutifs qui ont permis l’installation durable d’un organisme photosynthétique à l’intérieur d’un hôte demeurent largement inconnus1.
Pour explorer ces événements qui ont commencé à évoluer il y a environ 1.5 Ga, une approche d’évolution expérimentale a été développée. Un microorganisme eucaryote prédateur, le cilié Tetrahymena thermophila, a été mis en présence de proies photosynthétiques, des cyanobactéries ou des microalgues eucaryotes. Ces modèles ont permis de mimer les premières étapes des photosymbioses primaires et secondaires, respectivement.
Le résultat central de l’étude2 montre qu’en conditions hypoxiques présentes dans le précambrien et fréquentes dans les milieux aquatiques peu profonds et riches en matière organique actuels, la présence de proies photosynthétiques améliore significativement la survie du prédateur. Cette protection ne repose pas sur l’apport de sucres, mais sur la production locale d’oxygène par la photosynthèse. Par ailleurs, dans un milieu pauvre en carbone mais bien oxygéné, les métabolites carbonés produits par les proies ne conférent pas, ou très peu, d’avantage immédiat au prédateur.
Ces observations suggèrent que l’oxygène photosynthétique peut constituer une force sélective déterminante dans l’évolution des photosymbioses, la fourniture de carbone étant progressivement exaptée comme un avantage supplémentaire au cours de l’évolution de ces associations.
À plus long terme, ce modèle servira de base à l’identification des mécanismes cellulaires et moléculaires permettant l’installation stable d’un symbionte photosynthétique à l’intérieur d’une cellule hôte eucaryotique.
La conception d’organismes capables de produire localement de l’oxygène, voire de coloniser des environnements hostiles pourraient représenter des applications en biologie synthétique ainsi qu’en oxygénothérapie médicale.
Fig. 1 : Les cellules du cilié Tetrahymena thermophila ont phagocyté des algues photosynthétiques unicellulaires (Chlorella variabilis, photomicrographie en couleur naturelle). Chaque cellule prédatrice peut englober jusqu’à 40 C. variabilis (ou 160 cyanobactéries Synechococcus elongatus) qui peuvent fournir suffisamment d’oxygène aux besoins de respiration aérobie mitochondriale de T. thermophila dans un milieu anoxique.
Fig. 1: Cells of the ciliate Tetrahymena thermophila have phagocytosed unicellular photosynthetic algae (Chlorella variabilis, natural-color photomicrograph). Each predator cell can engulf up to 40 C. variabilis (or 160 cyanobacteria Synechococcus elongatus), which can supply enough oxygen to meet the mitochondrial aerobic respiration needs of T. thermophila in an anoxic environment.
A team from the LCB, in collaboration with BIAM/LGBP, proposes a new scenario for the origin of photosymbioses. Their work suggests that the oxygen produced by photosynthesis, rather than sugars, may have been the initial advantage of these associations that profoundly transformed the biosphere.
Photosymbioses, associations between a non-photosynthetic organism and a partner capable of capturing light energy are at the foundation of the modern biosphere. Algae, corals, and plants, including agricultural crops, rely on this ability to produce organic carbon from carbon dioxide. Until now, the supply of photosynthetic sugars was considered the cornerstone of these relationships. However, the evolutionary mechanisms that enabled the long-term establishment of a photosynthetic organism within a host remain largely unknown.¹
To explore these events, which began to evolve around 1.5 Ga, an experimental evolution approach was developed. A predatory eukaryotic microorganism, the ciliate Tetrahymena thermophila, was placed in the presence of photosynthetic prey either cyanobacteria or eukaryotic microalgae. These models made it possible to mimic the early stages of primary and secondary photosymbioses, respectively.
The central finding of the study² shows that under hypoxic conditions present in the Precambrian and still common today in shallow aquatic environments rich in organic matter the presence of photosynthetic prey significantly improves predator survival. This protection does not rely on the supply of sugars but on the local production of oxygen through photosynthesis. Moreover, in a carbon-poor but well-oxygenated environment, the carbon metabolites produced by the prey confer little or no immediate advantage to the predator.
These observations suggest that photosynthetic oxygen may constitute a major selective force in the evolution of photosymbioses, with carbon supply being progressively exapted as an additional advantage over the course of the evolution of these associations.
In the longer term, this model will serve as a basis for identifying the cellular and molecular mechanisms that enable the stable establishment of a photosynthetic symbiont within a eukaryotic host cell.
The design of organisms capable of producing oxygen locally or even colonizing hostile environments could represent applications in synthetic biology as well as in medical oxygen therapy.
Fig. 2 : Ménage à trois : illustration de la capacité de Tetrahymena thermophila à phagocyter simultanément plusieurs proies différentes pouvant être dans un même phagosome, ici des cyanobactéries Synechococcus elongatus produisant de l’oxygène (fluorescence intrinsèque rouge des chlorophylles) et des bactéries Escherichia coli (fluorescence verte due à la GFP).
Fig. 2: A ménage à trois: illustration of the ability of Tetrahymena thermophila to phagocytose several different prey simultaneously within the same phagosome—here, the cyanobacteria Synechococcus elongatus producing oxygen (red intrinsic chlorophyll fluorescence) and the bacteria Escherichia coli (green fluorescence due to GFP).
1) Tracking the early events of photosymbiosis evolution. Quevarec L, Brasseur G, Aragnol D, Robaglia. C. Trends Plant Sci. 2024 Apr;29(4):406-412.10.1016/j.tplants.2023.11.005
2) Oxygen as a primary selective pressure for photosymbiosis evolution. Quevarec L., Bonnarde R., Robaglia C., Gaël Brasseur G. Current Biology 2026 Feb 23;36(4):928-939.e2 10.1016/j.cub.2026.01.010